故事将衔接TV版第三季结局紫(🌷)悦(TwilightSparkle)进化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍(🚍)贵王(🚺)冠被偷窃(🕋)；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责(🕦)大任，独自(🧀)前往另一个平行世界；在那里，紫悦将发现平行世界中的穗龙(Spike)变成了一只狗，而自己则变(👔)成了有双手也能双腿站立(💾)的人(🔴)类！身分将改为(🐵)少女高中生(🚥)，并重新相遇(🈵)化身为(😨)人类版(🦅)本的小马朋友们(🙁)……
叶苍玄，举世无双炼体老祖，向诸神发起挑战。然而只差最后一步时，不幸在十万天劫中身毁陨落。数年后，叶苍玄再次苏醒，回到曾经的故乡，凡界沧州。两千六百多年未回，这里早已物是人非。曾一手创建的青玄宗遭奸人所害，门庭凋敝，任人宰割，昔日的故交好友更是生死未卜，不知所踪。既然回来，叶苍玄决定整顿昔日因果。曾经的他强大无比，如今依旧纵横天地。最终待一切了结，叶苍玄还会再次挑战，登上大道的巅峰！
在青州崭露头角的楚枫随青龙宗主李长青参加青州最高盛会百宗大会，与强悍霸道的凌云宗主燕扬天结仇。殊不知，百宗大会名为宗门比试，实为燕扬天的一场惊世阴谋。随着实力的不断提升，楚枫领悟金、蓝双色神雷之力。然而，神雷之力意外惊动了沉睡多年的冰火双珠，好友苏柔苏美为救楚枫被双珠夺舍，危在旦夕。为救好友，楚枫踏上万妖山寻宝之路，誓要以此救出紫袍界灵师妖猴王，搭救二苏。途中，楚枫结识皇朝少年姜无殇，重遇天赐神体又身世神秘的少女紫铃，并终于和名震天下的同宗师兄——“翼盟”创始人张天翼相认。最终，在蛋蛋、紫铃、姜无殇、张天翼等人的肝胆相照和自身实力的不断提升下，楚枫寻得修罗鬼斧、救出妖猴王、成功搭救二苏，识破凌云宗主燕扬天的阴谋，最终力挽狂澜、化解九州危机。并为解开自己的身份谜团，踏上更广大的东方海域......
